Hari-hari Kojou Akatsuki sebagai siswa SMA biasa di Distrik Iblis Pulau Itogami berakhir tiba-tiba setelah sebuah pertemuan yang menentukan memberinya kemampuan vampir yang luar biasa.
Tak lama kemudian, ia menjadi pusat perhatian ketika terungkap bahwa ia adalah primogenitor keempat, vampir yang sangat kuat yang dianggap kebanyakan orang hanya legenda. Khawatir akan potensi destruktif Kojou, Organisasi Raja Singa mengirim seorang dukun pedang magang, Yukina Himeragi, untuk mengawasi, dan jika ia menjadi ancaman, ia akan membunuh anak laki-laki yang dianggap sebagai vampir terkuat di dunia itu. Terpaksa bertemu oleh keadaan, keduanya membentuk aliansi yang tak terduga saat Kojou mulai menyadari kemampuannya dan mereka berdua berjuang untuk melindungi kota dari berbagai kekuatan kacau yang muncul.